С наступлением Второй Мировой, а затем и Великой Отечественной войны положение церкви во многом изменилось. На оккупированных территориях немцы проводили дружественную политику по отношению к церкви. В частности, открывались храмы для повышения лояльности населения. С другой стороны, в условиях войны русскому народу было необходимо единение. Это единение могла обеспечить религия. С началом войны митрополит Сергий призывал всех встать на защиту Родины. Была организована широкая кампания по сбору средств, на которые была построена танковая колонна имени Дмитрия Донского и эскадрилья имени Александра Невского.
Более того, из-за вынужденного военно-политического союза с Англией и США Сталин был вынужден прекратить антирелигиозную и антицерковную кампании в СССР. Одним из условий открытия второго фронта было восстановление патриаршества в СССР, поэтому Сентябрь 1943 – собор епископов, избравший Сергия (Старогородского) патриархом Московским и всея Руси. Патриаршая церковь была легализована де-факто и получила свое нынешнее официальное наименование: РПЦ вместо Поместная РПЦ, что также означало непризнание государством обновленческих структур, а сами обновленцы стали ускоренно приниматься в Патриаршую церковь. После окончания войны в состав СССР вошли территории со своими храмами, которые, как правило не закрывались, т.к. советское правительство планировала использовать их как рычаги давления, в частности, в Восточной Европе. Открытые германскими властями храмы, как правило, не закрывались; было открыто некоторое количество прежде закрытых храмов, Троице-Сергиева Лавра, духовные учебные заведения; при Священном Синоде были организованы Издательский отдел (1945), Учебный комитет и Отдел внешних церковных сношений (1946). Первоначальные намерения властей СССР провести в Москве в 1948 году вселенский собор для «для решения вопроса о присвоении Московской Патриархии титула Вселенской» получили отпор в восточных патриархатах.
Некоторое изменение в политике власти в отношении Русской Православной Церкви и её иерархии происходит во второй половине июля — августе 1948 года: проходят репрессии против отдельных активных епископов, усиливается вмешательство Совета в кадровую политику Патриархии. С 1948 года до смерти Сталина не было открыто ни одного храма. С февраля 1949 до марта 1953 года прекращаются хиротонии (посвящение в христиане) за исключением незначительного количества для Украины и зарубежных епархий
В 1955—1956 годы из лагерей и ссылок возвратились некоторые епископы и священники. Однако, несмотря на потепление в отношениях Церкви и государства, Церковь непрестанно пребывала под государственным контролем, и любые попытки расширения её деятельности вне стен храмов встречали отпор, вплоть до административных санкций. Уже с конца 1950-х годов наметилась новая волна давления на церковь; последовавший период обострения борьбы с религией в СССР известен в РПЦ как хрущевские гонения на Русскую Православную Церковь. Обоснованием теперь уже были не политические обвинения, а борьба против «религиозных пережитков» в сознании людей.
С конца 1950-х годов начала осуществляться целенаправленная кадровая политика по качественному изменению состава духовенства (подготовка к «показу последнего попа»), так как власти опасались всесторонне подготовленных священнослужителей. Властями принимались меры для ограничения участия молодёжи в богослужебной и иной церковной деятельности. Вместе с тем они стремились использовать авторитет Церкви для укрепления позиций СССР в международном сообществе, с целью чего в 1961 году было инициировано вступление РПЦ (и ряда других христианских религиозных организаций) во Всемирный Совет Церквей.
Период 1965—1985 годов был временем относительной стабильности во взаимоотношениях государства и церкви при появлении некоторых признаков её внутреннего укрепления и роста.
С 1965 года действовал Совет по делам религий, основной целью которого стало последовательное осуществление политики Советского государства в отношении религий, контроля за соблюдением законодательства о религиозных культах. Начиная с 1987 года, в рамках проводимой Горбачёвым Горбачёве политики гласности и перестройки, начался постепенный процесс передачи в пользование Патриархии, епархий и общин верующих зданий и имущества, ранее находившихся в церковном ведении; происходила либерализация режима контроля над религиозной жизнью и ограничения деятельности религиозных объединений.
28 января 1988 году Совет по делам религий при Совете Министров СССР отменил нормативные акты, ограничивавшие деятельность церковных приходов. Переломным моментом в отношениях жизни Церкви явилось празднование 1000-летия Крещения Руси в 1988 году. Был снят запрет на освещение религиозной жизни в СССР по телевидению: впервые в истории Советского Союза люди смогли видеть прямые трансляции богослужений по телевизору.
