Особо острый характер она приобрела в 1922—1923 годы, когда под предлогом борьбы с голодом в Поволжье были конфискованы церковные ценности, в том числе и такие, какие по каноническому положению не могли быть использованы иначе, чем в богослужебных целях. Только после смерти патриарха Тихона и опубликования его так называемого
«Завещания» от 7 апреля 1925 года отношения церкви и государства постепенно начали нормализоваться на основе принципа аполитичности церкви, невмешательства ее в дела государства. Митрополит Сергий повел решительную борьбу против тех представителей духовенства, которые стремились вернуть церковь на путь борьбы с Советской властью; В послании пастырям и пастве от 29 июня 1927 года он осудил церковных деятелей, продолжающих конфронтацию с Советской властью. «Нам нужно не на словах, а на деле показать, что верными гражданами Советскому Союзу, лояльными к Советской власти, могут быть не только равнодушные к Православию люди, не только изменники ему, но и самые ревностные приверженцы его, для которых оно дорого как истина и жизнь, со всеми его догматами и преданиями, со всем его каноническим и богослужебным укладом». В конце своего послания Сергий формулирует социально-политическую установку, которая становится определяющей в деятельности православия на все последующие годы и постоянно воспроизводится во многих статьях и официальных документах современной Русской православной церкви, включая документы Поместного собора, посвященного празднованию 1000-летия Крещения Руси 6-9 июня 1988 года. «Мы хотим быть православными и в то же время сознавать Советский Союз нашей гражданской Родиной, радости и успехи которой — наши радости и успехи, а неудачи — наши неудачи». Таким образом митрополит Сергий в истолковании принципа аполитичности переходит от концепции нейтралитета к концепции лояльного сотрудничества. На базе этой концепции и строились государственно-церковные отношения весь последующий период существования Советской власти»
Яркой вехой на пути сотрудничества является взаимодействие церкви и советского государства в период Великой Отечественной войны. Церковь материальными средствами и духовной поддержкой внесла существенный вклад в дело защиты Родины.
Принципиально новый этап в отношениях церкви и государства начался во времена так называемой «перестройки» 1986—1991 годы и продолжается до сих пор в условиях современной России. Церковь получила большие возможности для пропаганды своего учения, усилилась миссионерская, благотворительная деятельность, расширились ее международные связи. За последние годы резко увеличилось число церквей и монастырей, духовных учебных заведений, воскресных школ, активизировалась издательская деятельность. Большую поддержку в деле возрождения православия церковным организациям оказывают государственные органы и общественные организации. За последние годы церквам переданы и из государственных музеев, в том числе из музеев Кремля, священные реликвии, иконы высокой художественной ценности, колокола и т. д.
