Дионисий родился примерно в 1440 году. О его детстве и юности ничего не известно. Наиболее ранние сведения о Дионисии относятся только к началу 70-х годов 15 века. В это время он вместе с Митрофаном и другими мастерами расписывал церковь Рождества Богоматери в Пафнутьево-Боровском монастыре, где приобрел славу искусного иконописца. Позже он написал «Деисус» для построенного там же Каменного монастыря. В 1481 году он работал в Москве. Вместе с Ярцом, Тимофеем и Коней расписал Успенский собор Московского Кремля. Об этом упоминается в летописи, причем имя Дионисия в списке мастеров стоит на первом месте, это значит, что он был самым старшим и уважаемым среди иконописцев.
В 1482 году в Вознесенском монастыре сгорел верхний слой иконы «Богоматерь Одигитрия», и Дионисий получил заказ написать такую же икону на той же доске. Не позднее 1483 года Дионисий написал икону «Митрополит Алексий в житие». Фигура митрополита выглядит очень торжественной, благодаря праздничным одеждам, украшенным крестами. По периметру иконы расположены небольшие изображения, рассказывающие о рождении Алексия, его жизни, чудесах и подвигах. Новаторство Дионисия проявилось в этой иконе в использовании светлых красок и особенно белого цвета, не применявшегося в иконописи до этого времени.
Примерно в 1488 году Дионисий вместе с сыновьями Феодосием, Владимиром и другими мастерами расписал церковь Успения Богоматери Иосифо-Волоколамского монастыря. Во второй половине 80-х и начале 90-х годов 15 века Дионисий расписывал церковь Спасского Чигасова монастыря в Москве, но она сгорела во время знаменитого пожара 1547 года.
Каких-либо данных о жизни Дионисия в период с 1495 по 1500 года нет. По предположениям некоторых исследователей, это время он провел на севере России. В 1500 году он расписал Павлово-Обнорский монастырь, расположенный недалеко от Грязовца на Вологодчине. В этом же году вместе с сыновьями он начал расписывать храм Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря и закончил в 1502 году. Это была его последняя работа.
Фрески и иконы храма Рождества Богородицы достаточно хорошо сохранились. Главное место в храме занимают композиции с фигурой Девы Марии: «Похвала Богоматери», «О тебе радуется», «Покров Богоматери». Все фрески объединяет светлое и радостное чувство, настроение праздничности, присущее всем работам Дионисия. Фигуры Богоматери, праведников и других христианских святых очень стройны и грациозны. Светлые краски, плавные линии и жесты героев, тщательная проработка деталей свидетельствуют о том, что в иконописи начала 17 века появляются черты пышного придворного искусства.
Дионисий не был монахом и никогда не расписывал церкви в одиночку, скорее всего, он работал в группе художников, которые получали заказы от игуменов церквей в разных местностях. Состав группы тоже менялся, поэтому точно сказать, какие именно фрески написал Дионисий, очень сложно. Во время росписи церкви Рождества Богоматери в Пафнутьево-Боровском монастыре Дионисий еще только учился иконописи, и основную работу выполнил Митрофан. Зато в работах 80-90-х годов 15 века Дионисий, несомненно, был главным мастером, он определил сюжеты и композиции фресок и икон, выполнил большую часть росписей.
В начале 1500-х годов он был уже очень стар и вряд ли мог принимать большое участие в росписи храма Рождества Богородицы в Ферапонтовом монастыре. Конечно, он руководил работой, но большая ее часть была выполнена Феодосием, Владимиром и помощниками. Несмотря на это росписи и иконы именно этого храма считаются шедеврами его творчества.
Среди икон, которые принадлежат кисти Дионисия, можно назвать «Богоматерь Одигитрию» из Вознесенского монастыря Московского Кремля, «Митрополита Алексия в житии», «Митрополита Петра в житии», «Апокалипсис» из Успенского собора Московского Кремля, «Распятие» из Обнорского монастыря, «Спаса в силах». За несколько десятилетий работы Дионисий, несомненно, написал намного больше икон. Некоторые из них не сохранились, авторство других же не может быть ни доказано, ни опровергнуто. Часто авторство этих икон приписывают окружению Дионисия, его ученикам и последователям.
Художественный стиль Дионисия основывался на иконописных традициях Андрея Рублева. Так же, как и А. Рублев, Дионисий стремился изобразить святых в состоянии внутренней сосредоточенности. Духовные образы, созданные Дионисием, так же чисты и смиренны, обращены к людям, призывают к духовному очищению. В то же время иконописцу приходится следовать строгим канонам, установленным церковью, и это ведет к однообразию образов и сюжетов. Фигуры святых теряют индивидуальность, одухотворенность и воля сменяются мягкостью и праздничностью.
Иконописные традиции А. Рублева Дионисий переработал в духе своего времени. Так что же это было за время? В 15 веке существовало множество различных еретических сект, по-своему трактовавших учение Христа. В иконописи еретические идеи отражались новыми сюжетами и образами, которые расходились с официальными церковными канонами. В связи с этим преподобный Иосиф Волоцкий в 1490 году написал «Послание иконописцу», в котором призывал живописцев следовать старым традициям и не создавать новые иконографические типы. Не исключено, что Иосиф Волоцкий обращался в этом «Послании», в первую очередь, к Дионисию.
К этому же периоду относится спор иосифлян и нестяжателей. Дело в том, что к 15 веку русские монастыри и храмы, благодаря щедрым пожертвованиям прихожан, стали очень богаты. Тогда в народе и среди духовенства возник вопрос: а зачем монастырям такие богатства, если они служат Богу? Последователи Иосифа, игумена Волоколамского монастыря, утверждали, что богатые храмы смогут развивать монастырскую культуру, в частности, иконопись. Противником этой идеи был старец Нил Сорский и его последователи. Они проповедовали праведную бедность, отстаивали независимость церкви от светской власти, осуждали роскошь в храмах. Иконы, по представлениям нестяжателей, должны были отражать глубокую духовность образов.
В этом противостоянии победу одержали приверженцы Иосифа. Для иконописи конца 15 века эта победа имела большое значение. Богатые монастыри, поощрявшие развитие иконописи, были заинтересованы в том, чтобы выдающиеся художники своего времени работали на них. Дионисий был последним выдающимся представителем русской иконописной школы. В его манере письма отразились идеалы духовности и смирения, характерные для живописи А. Рублева, но Дионисий был вынужден подчиниться требованиям эпохи, загнавшей его в жесткие рамки церковных канонов.
